1985年,参演由
五社英雄执导的剧情片《
薄化妆》而出道。1989年,与荻原建一、
三浦友和联合出演战争历史片《
二·二六》。1991年,执导个人第一部剧情片《
无能的人》,该片获得第48届
威尼斯国际电影节国际电影评论家联盟奖、第13届南特三大陆电影节评审员特别奖、南特市奖等。
1992年,竹中直人与
本木雅弘、
柄本明联袂出演
周防正行自编自导的喜剧片《
五个相扑的少年》,饰演留级多年、身材单薄的青木,获得第16届日本电影学院奖最佳男配角。1995年,竹中直人与
佐藤浩市、
根津甚八联手出演以日本泡沫经济崩溃为大背景的动作片《
血光光五人帮》,获得电影十日报男配角奖。
1996年,主演由
柴田岳志执导的大河剧《
秀吉》,饰演战国时代的丰臣秀吉。1997年,竹中直人以
荒木经惟散文集《
东京日和》为蓝本拍成同名电影,并在其中担任男主角岛津巳喜男,获得了第21届日本艺术院奖最佳男主角。同年,与
役所广司、
草刈民代出演喜剧片《
谈谈情跳跳舞》,获得日本电影学院奖最佳男配角奖。
2009年4月,竹中直人与
成龙、
吴彦祖联袂主演了由
尔冬升执导的犯罪片《
新宿事件》,扮演一名被救过铁头一命的日本警察北野。8月,执导以日本山形县为背景的恐怖喜剧片《
山形尖叫》,该片是他第六部导演作,由
成海璃子、
泽村一树合作主演。11月,还与稻田润一、
段田安则主演剧情片《
我们的美好时光》,扮演癌症晚期的中年大叔“藤冈”。
2014年11月,竹中直人与
野村周平、
二阶堂富美参演由
入江悠执导的喜剧片《
日日摇滚》,饰演经营Live House的松本。同年,参演由
堤幸彦执导的动作片《
关八战队2》。
2015年1月,竹中直人与
竹内结子参演富士系特别剧《上流阶级》,饰演神秘上司。同年,与
樱井翔、
广末凉子联袂出演改编自川隅广志创作的同名料理漫画的料理剧《
大使阁下的料理人》,饰演大泽公以前工作的一流的酒店的法国料理的总料理长村上信藏。
2022年,参演电视剧《
成为你的花》。11月,电视剧《正义的天秤》宣布制作第二季,竹中直人继续参演。
2023年5月6日,参演的电视剧《正义的天秤》第二季定档播出。11月21日,参演的电视剧《
恋爱指南》播出。
2024年3月22日,参演的电视剧《我亲爱的妖怪女友》播出;7月26日,参演的电影《
如果德川家康成了首相》上映。8月23日,参演的动画电影《
航海王:强者天下》上映;10月30日,参演的电影《雨中的情欲》上映。
竹中直人进入电影界后,展现表演和导演的艺术才华。他出演的类型,人物性格各不相同,是典型的实力牌演员,他看上去很温和安静,至少不像喜剧片《谈谈情,跳跳舞》里面那个歪带假发爱跳舞的神经质(新浪娱乐评),他随和的性格,夸张的表演,让拍摄爱情片《夜上海》时整个现场都充满了笑声和温馨(东方网评)。