1998年,执导个人首部电影《曼哈顿导游》,从而开启了他的导演生涯,该片获得第49届柏林国际电影节堂吉诃德奖特别提及;同年,执导纪录片《克鲁斯》。2000年,参演由
托德·菲利普斯执导的纪录片《甜苦汽车旅店》。
2005年,执导由
菲利普·塞默·霍夫曼、
凯瑟琳·基纳共同主演的传记片《
卡波特》,该片讲述了作家杜鲁门·卡波特调查1959年11月15日堪萨斯州的四口之家灭门惨案,并撰写纪实文章的真实史事。
2011年,执导改编自迈克尔·刘易斯《魔球:逆境中致胜的智慧》的传记片《
点球成金》,该片由
布拉德·皮特、乔纳·希尔合作主演,该片讲述了奥克兰运动家棒球队总经理比利·比恩的经营哲学,描写了他如何以小搏大、力抗其它薪资总额比他们多上数倍的大球队的方法。
2014年,执导根据杜邦集团继承人约翰·杜邦真实生平改编的剧情片《
狐狸猎手》,并担任该片的制片人,该片由
查宁·塔图姆、
马克·鲁法洛、
史蒂夫·卡瑞尔联合主演,讲述了奥运金牌摔跤手马克·舒尔茨与戴夫·舒尔茨以及他们和百万富翁约翰·杜邦之间的故事,他凭借该片入围第87届奥斯卡金像奖最佳导演奖,获得第67届戛纳国际电影节最佳导演奖。
2016年,担任纪录片《
天梯:蔡国强的艺术》的制作人,该片由
凯文·麦克唐纳执导;同年,执导根据查尔斯·狄更斯同名小说改编的奇幻片《
圣诞颂歌》;此外,还执导了由瑞茜·威瑟斯彭主演的爱情片《暗淡蓝点》。
贝尼特·米勒一向擅长拍摄真人传记电影(网易娱乐评),也擅于通过描绘复杂的人物性格,揭示并探讨宏大的社会议题,他同时也是一位名符其实的低产导演,在《卡波特》中,他表现出不错的架构能力。从《点球成金》开始,他的创作开始朝着体育题材靠拢,和《卡波特》的凝聚与精心相比,《点球成金》和《狐狸猎手》更加的从容均衡,在形式上尽量的柔和起来,但对人物近乎于手术刀般的刻画却被保留了下来。他镜头下的体育人生脱离了励志的老生常谈,有自己独特的腔调,极端理性又极端阴冷,用体育题材来表现美国精神的反面(Mtime时光网评)。