2006年，执导个人首部电视剧《Hard Copy》。2009年，担任电视剧《Hopeville》的导演。2014年，执导并编剧剧情短片《iBhokhwe》；同年，与Jozua Malherbe联合执导悬疑惊悚剧《黑水镇第一季》。
2017年，执导由
纳肯·图雷、
邦基尔·曼赛合作主演的剧情电影《伤口》，该片入围第33届圣丹斯电影节世界剧情片单元评审团大奖最佳影片、第67届柏林国际电影节泰迪熊奖最佳电影，获得第19届台北电影节国际新导演竞赛最佳影片；同年，与安德勒·奥登达尔共同担任电视剧《黑水镇第二季》的导演。
2021年，由其执导的电视剧《黑水镇第三季》首播。2023年11月10日，由其执导的惊悚电影《
男气管制》在北美上映，该片由
杰西·艾森伯格、
阿德里安·布劳迪等共同主演，入围第73届柏林国际电影节主竞赛单元-金熊奖。
在电影《伤口》中，导演约翰·特伦戈夫在三个中心人物之间营造了一种恐惧感。而且，他的手法太过移情和以角色为导向，无法用人类学来形容，但他还是能领会群体行为中蕴含的信息，尤其是群体通过笑话和肢体语言等微妙手段来监督成员行为的方法。在电影《男气管制》中，虽然约翰·特伦戈夫的技巧在缓慢构建的紧张气氛中很明显，但他也以一种可以说更令人印象深刻的方式脱颖而出，他将拉尔菲的世界观与电影的世界观分开（《好莱坞报道者》、《偏锋杂志》综合评）。