2000年,执导个人首部短片《Come and Go》。2003年,执导个人首部电影《
玩命911》,他凭借该片获得第1届爱尔兰电影电视奖电影类最佳导演奖、第7届英国独立电影奖Douglas Hickox奖。2005年,执导话剧《The Pillowman》,他凭借该剧获得入围第59届东尼奖话剧类最佳导演奖。
2007年,执导由
安德鲁·加菲尔德、
彼得·穆兰、
凯蒂·里昂丝联袂主演的剧情电影《
蛮童之歌》,该片入围第61届英国电影和电视艺术学院奖电视奖-最佳电视电影奖,他凭借该片获得获得第61届英国电影和电视艺术学院奖电视奖最佳导演-虚构/娱乐类奖。
2008年,由其执导的剧情电影《
有人在吗》上映。2013年,执导由
艾瑞克·巴纳、
丽贝卡·豪尔合作主演的犯罪电影《
危险辩护》。2015年,执导由
西尔莎·罗南、
艾米莉·理查兹和
多姆纳尔·格利森联合主演的爱情喜剧电影《
布鲁克林》,该片由西尔莎·罗南主演,他凭借该片入围第14届旧金山影评人协会奖最佳导演奖、第20届圣地亚哥影评人协会奖最佳导演奖;同年,与
林诣彬、扬努斯·梅兹等联合执导悬疑犯罪剧《
真探第二季》。
2019年,执导电视剧《梦逝》,该剧改编自鲁珀特·汤姆森的同名小说;同年,执导由
安塞尔·埃尔格特、
阿纽林·巴纳德共同主演的剧情电影《
金翅雀》,该片讲述了男主角西奥·戴克在一场博物馆恐怖爆炸事件中痛失母亲,他幸存下来,被一个富有家庭收养,后被卷入了纽约的艺术世界。
在电影《蛮童之歌》中,导演约翰·克劳利用朴素的镜头语言再现了半个多世纪前的美国布鲁克林和爱尔兰小镇生活的场景,呈现了具有时代特征的美国梦以及弥漫着哀伤的清冷乡愁。该片是一部平实的电影,朴素以至让人感觉没有什么色彩,这种“精神黑白”却同样可以使人震撼。导演约翰·克劳利就像给孩子在讲床头故事一样娓娓道来,其中有过让人感到细致入微地甜蜜,也有过那一丝阳光、微妙的希望。而且,导演约翰·克劳利神奇地掌控整体情感的迸发(《新东方英语》、新浪娱乐综合评)。