2006年，参演个人首部电影《Beautiful Ohio》。2008年，与
埃兹拉·米勒共同出演剧情电影《
放学后》；同年，主演剧情短片《
The Fourth》。
2011年，与
威廉姆·H·梅西、
埃米·罗森联合主演电视剧《
无耻之徒第一季》，在剧中饰演具有天才头脑的菲利普·盖拉格。2012年，主演电视剧《
无耻之徒第二季》。2013年，与
艾玛·斯通、
哈莉·贝瑞等联合出演喜剧电影《
电影43》；同年，由其主演的电视剧《
无耻之徒第三季》首播；9月，与
罗根·霍夫曼、
麦肯兹·戴维斯联合主演的惊悚犯罪电影《
我们得离开这个地方》上映。
2018年，与
麦卡·梦露合作主演的喜剧电影《
一切过后》上映，他在片中饰演无忧无虑生活的23岁纽约青年艾略特；同年，主演电视剧《
无耻之徒第九季》；11月，与
朱莉娅·罗伯茨、
鲍比·坎纳瓦尔等联袂出演的电视剧《归途第一季》首播。
2019年，由其主演的电视剧《
无耻之徒第十季》播出。2020年，与
达科塔·范宁、
埃文·蕾切尔·伍德等联袂出演的剧情电影《
维也纳和鬼魂乐队》上映，他在片中饰演朋克乐队的一员弗雷迪；7月，与
丹·史蒂文斯、
爱丽森·布里等联合出演的惊悚恐怖电影《
租房惊魂》上映；12月，由其主演的电视剧《
无耻之徒第十一季》播出。
2022年，与
爱波·莫斯-巴克拉赫合作主演的电视剧《
熊家餐馆第一季》播出，在剧中饰演高级餐饮界的年轻的厨师卡米，他凭借该剧提名第80届美国电影电视金球奖电视类-音乐/喜剧类剧集最佳男主角奖，获得第28届评论家选择奖喜剧类最佳男主角。
2023年6月22日，主演的电视剧《
熊家餐馆第二季》播出，他凭借该剧获得第81届美国电影电视金球奖电视类-音乐/喜剧类剧集最佳男主角奖；同年，与
阿奈塔·瓦利·扎达、
尼尔·汉博格联合出演的剧情电影《
弗里蒙特》上映；11月3日，与
杰西·巴克利、
安妮·墨菲联合主演的科幻电影《
指甲》上映；12月22日，参演的摔跤题材电影《
铁爪》在北美上映。
杰瑞米·艾伦·怀特天生就有一种压抑的魅力，害羞的外表下流露出一种紧张的谄媚态度。他的出现为电影《弗里蒙特》注入了大量活力，使得影片在追溯时赋予了弗里蒙特更多的分量（《好莱坞报道者》评）。
电视剧《无耻之徒》的角色丰富了杰瑞米·艾伦·怀特的人生，褪去婴儿肥的他仿佛东海岸艺术家，所流露的圣徒气质也与电视剧《熊家餐馆》这样一部讲述后厨之苦难的剧集如此契合。望着这张并不精致但充满生活质感的面孔，观众躁动的心会安静下来（《环球银幕》评）。