文永十一年（1274），
日莲自流放地佐渡归返后，入身延山，檀越波木井实长等人师事之，并为其建草庵。此后九年间，日莲在此教化弟子及著作，以终其一生。死后遗骨亦安置于此。
‘久远寺’一名，最早见于
弘安六年（1283）的《久远寺轮番帐》。日莲殁后，由以六老僧为中心的十八名弟子轮流管理。后来，轮番制被废，改由日向担任第二代住持，其后成为常住持制。室町中期，第十一代住持
日朝，将庵堂移至今址，建造大伽蓝，振兴教学，并制定全年例行法事。此外，第十二代日意、十三代日传均致力于兴隆寺运。
至近代，在‘受不施’与‘不受不施’的争论平息之后，此寺便由身延门流的本山变成日莲教团的总本山。文政七年（1824），
明治八年（1875）曾全部烧毁，其后重建。于
昭和六十年（1985），大本堂（大殿）落成。